Cikal bakal Fakultas Ushuluddin di UIN Syarif Hidayatullah Jakarta bermula dari Jurusan Da'wah wal Irsyad yang berdiri pada tahun 1959 pada masa ADIA. Jurusan ini juga dikenal sebagai Jurusan Khusus, karena mahasiswanya terdiri dari imam-imam tentara yang diberi tugas belajar, baik dari prajurit Angkatan Darat (AD) maupun Angkatan Udara (AU). Pada tahun 1960, jurusan ini dikenal dengan nama PT-PAL (Pendidikan Tjalon Perwira Angkatan Laut) karena mahasiswanya berasal dari Angkatan Laut. Pada saat penggabungan ADIA Jakarta dan PTAIN Yogyakarta menjadi IAIN Al-Jami'ah, Jurusan Khusus ini dimasukkan ke dalam Fakultas Tarbiyah IAIN Cabang Jakarta. Namun, keberadaannya di Fakultas Tarbiyah tidak berlangsung lama, karena pada tahun 1961, dalam rangka melengkapi fakultas-fakultas yang ada di IAIN Cabang Jakarta, diputuskan untuk dibuka Fakultas Ushuluddin. Pelaksanaan awalnya dimulai dengan membuka kelas baru pada Tahun Akademik 1962. Selanjutnya, berdasarkan Surat Keputusan Menteri Agama RI No. 66 Tahun 1962 Tanggal 5 November 1962 Fakultas Ushuluddin IAIN Cabang Jakarta dinyatakan resmi berdiri. Pada tahun 1964 Fakultas Ushuluddin membuka Jurusan Dakwah untuk tingkat sarjana Strata Satu (S1). Jurusan Dakwah ini mengeluarkan alumninya (Sarjana Lengkap) untuk pertama kali pada tahun 1968. Pada tahun 1967 Fakultas Ushuluddin mendirikan Jurusan Perbandingan Agama (sekarang Studi Agama Agama) tingkat strata satu (S1), dan 3 tahun kemudian jurusan ini telah meluluskan sarjananya. Pada tahun 1982, Fakultas yang dikenal sebagai sarang pemikir kritis ini membuka Jurusan Aqidah Filsafat (sekarang Aqidah dan Filsafat Islam). Dengan berdirinya jurusan ini, maka semakin kukuh pula citra Fakultas Ushuluddin sebagai fakultas pengusung pembaharuan pemikiran Islam di Indonesia.

Pada tahun 1989 IAIN Jakarta meresmikan berdirinya Fakultas Dakwah. Fakultas ini menerima mahasiswa baru mulai tahun akademik 1989/1990, sementara mahasiswa yang telah terdaftar di Jurusan Dakwah pada Fakultas Ushuluddin tetap menyelesaikan pendidikannya di Fakultas Ushuluddin. Sebagai pengganti Jurusan Dakwah, pada tahun akademik 1989/1990 itu pula Fakultas Ushuluddin mendirikan Jurusan Tafsir Hadis. Ketika reformasi bergulir di negeri ini.

Pada tahun akademik 1999/2000, Fakultas Ushuluddin membuka dua program studi baru sekaligus: Program Studi Sosiologi Agama dan Program Studi Pemikiran Politik Islam. Dari dua program studi ini diharapkan muncul dan berkembang wacana integrasi antara ilmu-ilmu agama (Islam) dan ilmu-ilmu sosial empiris. Dengan demikian, fakultas Ushuluddin memiliki 5 jurusan atau program studi yaitu Perbandingan Agama (1967), Aqidah dan Filsafat (1982), Tafsir Hadis (1989), Sosiologi Agama (1999) dan Pemikiran Politik Islam (1999). Sesuai dengan Keputusan Rektor UIN Syarif Hidayatullah Jakarta Nomor: 477 Tahun 2016 tentang Penyesuaian Nomenklatur Program Studi pada Fakultas Ushuluddin UIN Syarif Hidayatullah Jakarta bahwa Jurusan Tafsir Hadis (TH) dan Aqidah Filsafat (AF) tidak boleh digunakan lagi, maka pimpinan Fakultas Ushuluddin pada tahun 2015 memutuskan jurusan Tafsir Hadis UIN Syarif Hidayatullah Jakarta berubah nama menjadi Jurusan Ilmu Al-Qur’an dan Tafsir (IAT) yang dikukuhkan dengan Permohonan Rektor Universitas Islam Negeri Syarif Hidayatullah Jakarta Nomor: Un.01/R/OT.00.1/580/2015 tanggal 16 Maret 2015 tentang Penyesuaian Nomenklatur Program Studi Tafsir Hadis menjadi Ilmu Al-Qur’an dan Tafsir (IAT) dan Ilmu Hadis (IH), Aqidah Filsafat menjadi Aqidah dan Filsafat Islam (AFI) dan Ilmu Tasawuf (IT), yang kemudian dikeluarkannya Keputusan Direktur Jenderal Pendidikan Islam Nomor: 3252 Tahun 2015 tentang Penyesuaian Nomenklatur Program Studi pada UIN Syarif Hidayatullah Jakarta tahun 2015